Nashville SC

Pada 9 Januari 2020, Johnston dipilih pada pilihan ke-11 oleh Nashville SC dalam 2020 MLS SuperDraft.[3] Beliau secara rasmi menandatangani kontrak dengan kelab itu pada 25 Februari 2020.[4] Berikutan Pandemik COVID-19, yang termasuk Nashville menarik diri dari MLS is Back Tournament kerana wabak di kalangan pasukan,[5] debunya ditangguhkan hingga 12 Ogos menentang FC Dallas, di mana beliau bermain sebagai pemain pengganti.[6] Beliau membuat penampilan pertama sebagai pemain permulaan empat hari kemudian, juga menentang Dallas.[7] Beliau membantu kelab itu mencapai Playoffs MLS dalam musim sulung mereka, membuat 18 penampilan.[8]

Pada 22 September 2021, Johnston menjaringkan gol MLS pertamanya dalam kemenangan 5-1 menentang Inter Miami.[9] Pada Disember 2021, Nashville mengumumkan mereka akan menggunakan pilihan kontrak Johnston, menjadikannya di kelab sehingga musim MLS 2022.[10]

CF Montréal

Pada 23 Disember 2021, CF Montréal mendapatkan Johnston dari Nashville dengan pertukaran sejuta dolar dalam wang peruntukan, dengan Nashville juga mengekalkan peratusan dari yuran pemindahan dalam jualan masa depan.[11] Montreal mengesahkan perjanjian pada 27 Disember dan mengumumkan Johnston juga menandatangani kontrak baru membawa beliau sehingga 2023, dengan pilihan untuk 2024 dan 2025.[12] Beliau membuat penampilan sulung untuk Montreal pada 23 Februari, sebagai pemain simpanan menentang pasukan Liga MX Santos Laguna dalam pusingan kedua ikatan 2022 CONCACAF Champions League kelab mereka.[13] Johnston menjaringkan gol pertamanya untuk Montreal pada 14 Mei, menjaringkan gol kedua dalam kemenangan 2-0 menentang Charlotte FC.[14]

Celtic

Pada Disember 2022, CF Montréal mengumumkan bahawa mereka telah memindahkan Johnston ke pihak Scottish Premiership Celtic, berkuat kuasa pada 1 Januari.[15] Beliau menandatangani kontrak selama 5 tahun dengan kelab Glasgow tersebut.[16] Selepas pengumuman itu, Johnston menyatakan dalam sidang media bahawa bekas pemain Celtic dan pemain tengah CF Montréal semasa ini, Victor Wanyama, mempengaruhi keputusannya untuk berpindah ke 'the Bhoys'.[17][18]

Johnston membuat penampilan sulungnya pada 2 Januari dalam Old Firm, memulakan perlawanan menentang Rangers dan bermain sepenuhnya dalam perlawanan seri 2-2.[19] Beliau kemudiannya membuat penampilan sulung di rumah beberapa hari kemudian, memulakan sekali lagi dalam kemenangan 2-0 menentang Kilmarnock.[20] Johnston mengakhiri musim sulungnya di Celtic Park dengan kejayaan, dengan kelab menamatkan treble domestik, memenangi Premiership, Piala Liga dan Piala Scotland.[21]